Флотилия создана в 1931 г. С 1984 г. находилась в подчинении Главного командования войск Южного направления (см. РУ штаба войск направления).

Начальники:
ФРУМКИН Наум Соломонович (сентябрь 1942 – август 1943 г.), полковник;
ПОДОШКИН Леонид Павлович (август 1943 – сентябрь 1945 г.), капитан 2-го ранга;
МЕЛЬНИКОВ Константин Александрович (сентябрь 1945 – февраль 1950 г.), капитан 2-го ранга, с 9 июля 1949 г. – капитан 1-го ранга;
ШЕЛКОВНИКОВ Иван Терентьевич (май 1950 – ноябрь 1953 г.), подполковник, с 4 октября 1950 г. – полковник;
ЧААДАЕВ Борис Алексеевич (ноябрь 1953 – октябрь 1958 г.), капитан 1-го ранга;
АЛЕКСАНДРОВ Алексей А. (на 1971 – на 1985 г.), капитан 1-го ранга;

Н.С.Фрумкин	Л.П.Подошкин	К.А.Мельников
И.Т.Шелковников	Б.А.Чаадаев

Заместители начальника по информации – начальники 1-го отделения:
НОВОЖИЛОВ Виталий Петрович (ноябрь 1954 – апрель 1956 г.), капитан 2-го ранга;

Заместители начальника по агентурной разведке – начальники 2-го отделения:
(До июля 1951 г. – заместители начальника по агентуре)
ШЕЛКОВНИКОВ Иван Терентьевич (ноябрь 1947 – май 1950 г.), подполковник;

И.Т.Шелковников