Структура ГУКР с апреля 1943 г. имела следующий вид [1]:

• Секретариат
• 1-й отдел (агентурно-оперативная работа по центральным органам Красной Армии – управлениям НКО)
• 2-й отдел (по военнопленным)
• 3-й отдел (розыскной)
• 4-й отдел (зафронтовой)
• 5-й отдел (руководство работой ОКР СМЕРШ военных округов)
• 6-й отдел (следственный)
• 7-й отдел (учетный)
• 8-й отдел (шифрсвязь)
• 9-й отдел (оперативная техника)
• 10-й отдел (обыски, аресты, установки, наружное наблюдение)
• 11-й отдел (работа по особым заданиям)
• Отдел кадров
• Административно-финансово-хозяйственный отдел

Впоследствии был создан Политотдел.

[1] В «Положении о Главном Управлении контрразведки...», функции 8-го – 11-го отделов даны в другом порядке:

• 8-й отдел (оперативная техника);
• 9-й отдел (обыски, аресты, установки, наружное наблюдение);
• 10-й отдел (работа по особым заданиям);
• 11-й отдел (шифрсвязь),